Evaluación de la comprensión actual del impacto del cambio climático en la fisiología de los corales después de tres décadas de investigación experimental

Biología de las comunicaciones volumen 5, Número de artículo: 1418 (2022) Citar este artículo

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Después de tres décadas de investigación de los corales sobre los impactos del cambio climático, existe un amplio consenso sobre los efectos adversos del estrés por calor, pero los impactos de la acidificación de los océanos (OA) no están bien establecidos. Usando una revisión de estudios publicados y un análisis experimental, confirmamos el gran componente específico de especie de la respuesta de OA, que predice impactos moderados en la fisiología y pigmentación del coral para 2100 (escenario-B1 o SSP2-4.5), en contraste con el severo perturbaciones inducidas por sólo +2 °C de anomalía térmica. En consecuencia, el calentamiento global representa una amenaza mayor para la calcificación de los corales que la OA. La comprensión incompleta de la respuesta moderada de OA se basa en la atención insuficiente a los procesos reguladores clave de estas simbiosis, en particular la dependencia metabólica de la calcificación de coral en la fotosíntesis de algas y la respiración del huésped. Nuestra capacidad para predecir el futuro de los arrecifes de coral depende de una correcta identificación de los principales objetivos y/o procesos afectados por los factores de estrés del cambio climático.

Los aumentos en las concentraciones de dióxido de carbono en la atmósfera derivados de las actividades humanas están provocando un aumento de la temperatura de los océanos y una disminución del pH del agua de mar de los océanos. Colectivamente, el calentamiento global y la acidificación de los océanos (OA) se consideran las principales amenazas globales para los ecosistemas marinos1. Los arrecifes de coral se ven particularmente afectados2, ya que las anomalías térmicas de +1−2 °C por encima del promedio máximo regional en verano se consideran el principal impulsor de la pérdida severa de la pigmentación del coral3,4 y la función de simbiosis5. Este fenómeno, conocido como blanqueamiento de corales, es responsable de la mortalidad masiva de corales4,6, con consecuencias dramáticas para los arrecifes de coral1,4,7. Se prevé que el blanqueamiento de corales aumente tanto en gravedad como en frecuencia como resultado del cambio climático6. El impacto de la OA, resultante de la duplicación de las concentraciones preindustriales de pCO2 a 560 ppm, también predice una reducción del 40 % en la calcificación de los corales para 21002,8. Sin embargo, si bien existe un amplio consenso sobre el impacto del estrés térmico para la inducción del blanqueamiento de corales4,5,9,10,11, los efectos de OA en la fisiología de los corales no se han establecido claramente (Tabla 1, Información complementaria-SI, Tabla S1).

El blanqueamiento del coral es causado por una gran acumulación de fotodaño inducido por la luz en los simbiontes durante el estrés por calor, evidenciado por la reducción en la eficiencia fotoquímica máxima (Fv/Fm), y está precedido por una pérdida severa del rendimiento fotosintético del coral, incluidas reducciones en pigmentación de coral y simbiontes9,10,11,12. Aunque las reducciones en Fv/Fm y en la pigmentación del coral se usan comúnmente como indicadores indirectos del blanqueamiento del coral, el "fenotipo blanqueado" solo ocurre al final de la perturbación fisiológica13,14 y expresa una condición disfuncional de la asociación simbiótica, detectable, como previamente. propuesto, mediante la supresión total de la fotosíntesis de coral5,13. El inicio del estrés por calor está determinado por un umbral de temperatura, conocido como "temperatura de ruptura de Arrhenius" (ABT)15, por encima del cual la fotosíntesis5,16,17 y la calcificación5,16,18 del coral disminuyen con la temperatura. Tal punto de inflexión no ha sido documentado para la respiración del coral a esta temperatura5. Por debajo de ABT, la exposición a temperaturas elevadas es generalmente beneficiosa para todas las tasas metabólicas, ya que aceleran los procesos enzimáticos. Los valores de ABT y del coeficiente de temperatura Q10 (es decir, el factor por el cual la tasa de un proceso metabólico aumenta por cada aumento de temperatura de 10 grados) de los corales simbióticos varían entre especies, procesos metabólicos y el fenotipo de aclimatación de los organismos5 .

La respuesta de los corales a OA es menos conocida19 (Tabla 1, SI-Tabla-S1). La absorción de CO2 por la superficie del océano modifica la química del agua de mar, lo que conduce a una reducción del pH y del estado de saturación de aragonito (Ωarag)19. Inicialmente, se documentó que la OA afectaba el proceso de biomineralización en una amplia gama de organismos calcificadores marinos20, incluidos cocolitofóridos planctónicos20, foraminíferos20, crustáceos21, moluscos21, algas coralinas21,22,23 y corales23,24,25. Sin embargo, estudios posteriores comenzaron a cuestionar tales efectos adversos de la OA sobre la calcificación marina26,27. Se encontró que los cambios en Ωarag estaban correlacionados positivamente con la disminución en la calcificación del coral28, pero luego se descubrió que esta disminución estaba asociada con cambios en el pH del agua de mar y pCO2 en lugar de Ωarag per se29. Otros estudios no informaron reducciones en la calcificación del coral o incluso su estimulación en condiciones de OA (Tabla 1, SI-Tabla-S1). Un metanálisis concluyó hace casi una década que la OA no afecta la fotosíntesis de los corales e identificó un amplio componente específico de especie en esta respuesta30. Los análisis experimentales del efecto combinado de temperatura elevada y OA han informado una gran diversidad de respuestas de coral31,32,33, con un papel inconsistente de la temperatura en la modulación del impacto de OA17,25,33,34. Más recientemente, un nuevo metanálisis concluyó que el efecto adicional de OA bajo la intensificación de las olas de calor marinas tendrá un mayor impacto en la fotosíntesis y la supervivencia de los corales35. Desafortunadamente, un número limitado de estudios han caracterizado las tasas de fotosíntesis y calcificación en simultáneo, a pesar de la conocida dependencia de la calcificación del coral de productos fotosintéticos como el glicerol, la glucosa y el oxígeno36,37. Nuestra revisión de la literatura revela los análisis incompletos y las vistas parciales de la mayoría de las caracterizaciones experimentales (Tabla 1), lo que podría explicar el conocimiento aún insuficiente de los efectos de OA en la fisiología de los corales.

Se ha planteado la hipótesis de que el OA puede aumentar las tasas de fotosíntesis de los corales al inducir mejoras moderadas en la pCO2, postulando que la disponibilidad de carbono limita tanto la calcificación como la fotosíntesis de los corales38, una suposición controvertida, sin embargo, aún no demostrada. Si bien se han informado ligeros aumentos en la fotosíntesis neta, la mayoría de los estudios han concluido que la fotosíntesis de coral en general no se ve afectada por OA (Tabla 1). También se ha sugerido una mejora potencial en la translocación de fotosintatos de algas con un pH más bajo39. Contrariamente a un impacto positivo o neutral, también se ha concluido que una pCO2 elevada puede inducir el blanqueamiento de los corales, así como en las algas coralinas incrustantes23. Sin embargo, esta conclusión puede estar relacionada con los altos niveles experimentales de estrés lumínico durante el experimento, como se demostró con las algas coralinas22. En este último estudio, los autores también documentaron mayores impactos del estrés por calor en la fotosíntesis y calcificación de las algas que en la OA, y que el efecto individual de la OA en la fisiología coralina es independiente del proceso fotosintético22, de acuerdo con hallazgos previos para los corales33. Además, los efectos adversos de la OA también se han explicado a través del impacto de la luz y la fotosíntesis en los presupuestos energéticos de las algas y la asignación de recursos40 o a través de la capacidad de la luz para modular la susceptibilidad de la calcificación del coral a la OA, considerando la alta sensibilidad de los corales a la luz. estrés a temperaturas elevadas41.

Para resolver estas interpretaciones diversas y a menudo contradictorias, investigamos aquí la respuesta fisiológica de cuatro especies constructoras de arrecifes del Caribe, Pseudodiploria strigosa, Orbicella faveolata, Montastraea cavernosa y O. annularis, a los efectos directos y combinados de la temperatura elevada [+2 ° C por encima de la condición de fotoaclimatación de los organismos experimentales, que es el máximo local de 30 °C en verano5]; y pH bajo [pH = 7,9; equivalente a una pCO2 de 887 µatm], lo que representa los cambios esperados para 2100 (escenario-B1 en IPCC 2007; y SSP2-4.5 en 2021)42,43. Como requisito previo para dilucidar el impacto fisiológico directo de cada factor de estrés en el rendimiento del coral, el experimento se factorizó por completo para temperatura y pCO2, y se mantuvieron niveles moderados de estrés por luz durante todo el experimento. Caracterizamos la variación en la fisiología del coral, la óptica del coral y los rasgos estructurales en los días 0 y 10. También se monitorearon los cambios diarios en la radiación solar, la magnitud de la acumulación de fotodaño y la absorción de luz durante el experimento. La acumulación de fotodaño se cuantificó mediante mediciones diarias al anochecer del máximo fotosistema II, PSII y eficiencia fotoquímica (Fv/Fm).

La exposición al estrés por calor produjo disminuciones grandes y progresivas de Fv/Fm en ambos tratamientos, mientras que no se observaron cambios significativos en el tratamiento con OA (Fig. 1; SI-Table-S2). La acumulación de fotodaño en los simbiontes varió de una reducción del 22 % en Fv/Fm para O. faveolata al 61 % para M. cavernosa. Se encontró un efecto positivo y significativo de OA en Fv/Fm para P. strigosa, que también mostró una interacción significativa con el estrés por calor, ya que Fv/Fm fue mayor en el tratamiento combinado (Fig. 1b; SI-Tabla S2). Se observó una recuperación significativa de Fv/Fm en O. annularis durante los días nublados (días 6–10; Fig. 1e), mientras que no se detectó ningún efecto beneficioso en M. cavernosa (Fig. 1d).

a Variación en la irradiancia (µmol quanta m−2 s−1), en negro, y en la exposición a la luz diurna (mol quanta m−2 d−1), en amarillo, al nivel de los núcleos de coral experimentales, durante el período experimental . Variación en Fv/Fm para: b Pseudodiploria strigosa; c Orbicella faveolata; d Montastraea cavernosa; ye Orbicella annularis, expuesta a cuatro tratamientos: CT-COA—temperatura ambiente-pH ambiente; CT-OA: temperatura ambiente-pH bajo; HT-COA: pH ambiente a alta temperatura; HT-OA—temperatura alta-pH bajo. Los valores mostrados son la media ± SE de cuatro repeticiones (n = 4). Las barras horizontales en la parte inferior de la figura ilustran el comienzo y el final de cada tratamiento de 10 días. Los círculos vacíos representan los valores de cada muestra.

Las tasas metabólicas del coral (fotosíntesis bruta máxima, Pmax; respiración mejorada por la luz, RL; y calcificación máxima, Gmax) y los rasgos estructurales (simbionte y clorofila a, Chla, densidad y pigmentación de células simbiontes, Ci) no mostraron cambios después de la exposición a las condiciones de control . Solo O. annularis presentó un ligero aumento en Ci junto con pequeñas reducciones en la calcificación (SI-Tabla S3). Para el tratamiento de OA, los cambios fueron en su mayoría insignificantes. Solo P. strigosa presentó un aumento significativo en Pmax a temperatura de control (efecto interactivo de pH y temperatura bajos, ANOVA de dos vías, p < 0.05, SI-Tabla S4, Fig. 2) y tasas de calcificación reducidas a pH bajo (dos- ANOVA bidireccional, p < 0,05, SI-Tabla S4, Fig. 2), mientras que la densidad de Chla y la relación Pmax a RL, P/R, se redujeron en O. annularis (Fig. 2, ANOVA bidireccional, p < 0,05 , SI-Tabla S4). La densidad de simbiontes a pH bajo y temperatura de control aumentó levemente, pero no significativamente, en P. strigosa y se redujo en O. annularis (Fig. 2). Sin embargo, la exposición al estrés por calor resultó en grandes disminuciones en las tasas metabólicas, la pigmentación y la absorción de los corales (Fig. 2; SI-Tables S4, S5). La pérdida de pigmentación fue particularmente importante para O. annularis, que mostró la mayor reducción en la densidad de Chla (78 %), mientras que las reducciones más pequeñas (57 %) se midieron para P. strigosa (Fig. 2). Las disminuciones en la pigmentación del coral se debieron principalmente a la pérdida de simbiontes para P. strigosa (36 %), O. faveolata (52 %) y O. annularis (69 %). En M. cavernosa, tal disminución se debió a una reducción del 50% en el simbionte Ci, ya que las pérdidas de simbiontes fueron insignificantes (Fig. 2K). De acuerdo con las grandes disminuciones en Fv/Fm y la pigmentación del coral, todos los organismos estresados ​​​​por el calor mostraron reducciones significativas en Pmax (Fig. 2; SI-Tables S4, S5). Sin embargo, la supresión total de la fotosíntesis (reducciones del 91 al 95 %, con valores finales no diferentes de cero; prueba t, p > 0,05) solo se midió para P. strigosa y M. cavernosa, mientras que O. annularis todavía mantuvo el 13 % y 6% de la actividad fotosintética control en los dos tratamientos de estrés por calor, a pesar de sus grandes pérdidas de Chla y simbiontes (Figs. 2 y 3). La especie más tolerante al estrés por calor fue O. faveolata, que pudo mantener el 33% de Pmax después de 10 días de exposición al estrés (Figs. 2 y 3). También se observaron impactos adversos significativos del estrés por calor en las tasas de respiración de M. cavernosa (42 %) y O. annularis (36 %; Fig. 2; SI-Table S5). La relación de Pmax a RL (P/R) varió de 1,96 en O. annularis a 2,3 en O. faveolata, y no cambió durante el experimento en el tratamiento de control y con niveles crecientes de CO2 bajo control de temperatura (Fig. 2) . Sin embargo, P/R mostró reducciones dramáticas en todos los corales sometidos a estrés por calor, con valores significativamente inferiores a 1 (Fig. 2; SI-Tables S4, S5). Las mayores reducciones (91–80 %) se midieron para P. strigosa, M. cavernosa y O. annularis. O. faveolata, con una reducción del 66%, pudo mantener valores de P/R no significativamente diferentes de 1 después de 10 días de exposición al estrés por calor.

Respuestas fisiológicas (a–p), estructurales (A–L) y ópticas (M–P) de Pseudodiploria strigosa, Orbicella faveolata, Montastraea cavernosa y Orbicella annularis a los tratamientos experimentales. Variación (media ± SE; n = 4) en a–d fotosíntesis bruta máxima, Pmax; e–h calcificación máxima, Gmax; i–l respiración mejorada con luz, RL; m–p relación fotosíntesis-respiración, P/R; Densidad de simbiontes A-D; E–H clorofila a densidad, Chla; Contenido de células de Chla de algas I–L, Ci; y M–P coral Absoptance (400–700 nm); para corales expuestos durante 10 días a control (CT-COA—Temperatura ambiente-pH ambiente; en blanco), pH bajo (CT-OA—Temperatura ambiente-pH bajo; en gris); estrés por calor (HT-COA—alta temperatura-pH ambiente; en naranja); y combinaciones de temperatura elevada y pH bajo (HT-OA—Temperatura alta-pH bajo; en rojo). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los tratamientos determinados mediante pruebas post hoc Tukey HSD (p < 0,05). Las barras horizontales en la parte inferior de la figura ilustran el comienzo y el final de cada tratamiento de 10 días. Los círculos vacíos representan los valores de cada muestra.

Los valores (medias ± SE; n = 4) se expresan como cambios relativos con respecto al control. Los paneles de la izquierda en sombra azul (a, b) ilustran el efecto de OA (CT, OA) en la fisiología del coral (fotosíntesis bruta, Pmax [azul] y calcificación, Gmax [verde menta]) y la pigmentación del coral (simbionte [caqui ], densidad de Chla [verde] y pigmentación de células simbiontes, Ci, [verde oscuro]). Los paneles de la derecha en sombra amarilla (e–h), describen cambios relativos en los rasgos fisiológicos (e, g) y estructurales del coral (f, h) en respuesta a: e, f estrés por calor (HT-COA) y g, h el efecto combinado del estrés por calor y la acidificación de los océanos (HT-OA). Los valores marcados con asteriscos (*) indican diferencias significativas frente al control (CT-COA) determinadas mediante pruebas post hoc Tukey HSD (p < 0,05). Los paneles centrales (c, d) ilustran el impacto diferencial de OA (sombra azul) y el estrés por calor (sombra amarilla) en la asociación de variación entre: c calcificación de coral, Gmax, (µmol CaCO3 cm−2 h−1) y bruto fotosíntesis, Pmax (µmol O2 cm−2 h−1; y d entre Pmax y cambios en la densidad de simbiontes (×106 células cm−2). Los círculos representan el tratamiento CT-COA; los cuadrados—CT-OA; los triángulos—HT-COA rombos: HT-OA, para O. annularis (azul oscuro, Oa), M. cavernosa (azul turquesa, Mc), P. strigosa (rojo, Ps) y O. faveolata (naranja, Of). Los círculos vacíos representan el valores de cada muestra.

La calcificación del coral se vio fuertemente afectada en todas las especies después de la exposición al estrés por calor (Figs. 2 y 3), con una supresión total de la calcificación al final de ambos tratamientos experimentales (valores no diferentes de cero; prueba t, p > 0.01). Para M. cavernosa, hubo una actividad de descalcificación significativa después de la exposición al tratamiento combinado (Fig. 2; SI-Tabla S5). Solo se encontró una interacción aditiva estadísticamente significativa entre el estrés por calor y la OA para la calcificación del coral para O. annularis (reducción del 140 %; ANOVA de dos vías, p < 0,05; Figs. 2 y 3; Tabla S4), lo que resultó en una disolución sustancial de carbonato actividad en ambos tratamientos de estrés por calor. A nivel mundial, el impacto de OA solo en la calcificación de coral fue menos severo que el encontrado para el estrés por calor y más variable entre especies sin un patrón consistente (Fig. 3). Usando un PCA, identificamos dos tipos de respuestas a OA (Fig. 4a; SI-Table S6). El primero estuvo representado por las ocho muestras analizadas de O. annularis y M. cavernosa (es decir, 4 repeticiones por especie), y una muestra de O. faveolata. El segundo estuvo representado por las cuatro muestras de P. strigosa y dos muestras de O. faveolata. (Figura 4a). La cuarta réplica de O. faveolata mostró valores muy bajos en todos los descriptores, lo que sugiere un rendimiento particularmente bajo para esta muestra, independientemente del tratamiento aplicado. De acuerdo con esta variabilidad, el primer grupo se caracterizó por ligeros aumentos en Gmax (21,8 % ± 10,2; prueba t = 2,5; df = 8; p < 0,006) y ningún cambio en Pmax a pesar de pequeñas reducciones en la pigmentación y el contenido de simbiontes (− 26,1 % ± 6,4 y −17,3 % ± 7,0, respectivamente (fig. 4b; pruebas t = −4,7; −2,99; df = 8; p < 0,02). Sin embargo, dichas disminuciones en la pigmentación a pH bajo no fueron significativas para ninguna especie, al comparar la variabilidad entre especies (Figs. 2, 3B; SI-Tabla S5). Para el segundo grupo definido por el PCA formado por P. strigosa y dos muestras de O. faveolata, el efecto de OA resultó en aumentos en el contenido de simbiontes y Pmax (Fig. 4b; 43.7% ± 11.8 y 57.2% ± 12.1, respectivamente, Pruebas t = 3.7, 4.7; df = 5; p < 0.02), mientras que Gmax mostró ligeras reducciones (-26.8 ± 4.2%; prueba t = -6.4; df = 5; P < 0.002; Fig. 4b). La gran variabilidad mostrada por O. faveolata indica que las cuatro réplicas utilizadas en este análisis fueron insuficientes para caracterizar su respuesta OA. Se estimaron cambios no significativos en la densidad de simbiontes para esta especie, aunque tanto la densidad de Chla como la de Ci disminuyeron ligeramente (Fig. 2).

En el panel a, el análisis PCA ilustra las dos respuestas identificadas agrupando todas las muestras (n = 4 por especie) en dos grupos con respuestas contrastantes. El primer grupo (tono azul) estuvo representado por O. annularis (círculos azul oscuro), M. cavernosa (círculos azul turquesa) y una muestra de O. faveolata (círculos naranja). El segundo grupo (tono verde) estuvo representado por P. strigosa (círculos rojos) y dos muestras de O. faveolata (círculos naranjas). Una cuarta muestra de O. faveolata mostró valores muy bajos en todos los descriptores medidos, lo que indica un rendimiento bajo para esta muestra en particular. El panel b muestra los promedios ± SE para los cambios relativos en la fotosíntesis bruta, Pmax [azul], calcificación, Gmax [verde menta]), simbionte [caqui], densidad de Chla [verde] y pigmentación de células simbiontes, Ci, [verde oscuro]) , para todas las muestras de coral de cada uno de los grupos identificados en el análisis PCA. El primer grupo en tono azul mostró una respuesta positiva para la calcificación del huésped junto con ligeras reducciones en el contenido de simbiontes y la pigmentación de holobiontes. El segundo grupo, en tono verde, mostró respuestas positivas para la fotosíntesis de algas y el contenido de simbiontes. Los asteriscos (*) indican diferencias significativas (t-test; p < 0,05) entre los dos grupos para Pmax (t-test = −4,6, df = 13, p < 0,001), Gmax (t-test = 4,23, df = 13 , p < 0,001); simbionte (t-test = 5.1, df = 13, p <0.001) y densidad de pigmento (t-test = −2.7, df = 13, p <0.02) densidad. Los círculos vacíos representan los valores de cada muestra.

Los resultados respaldan que el estrés por calor induce más efectos adversos sobre la fisiología y la pigmentación del coral que la OA, de acuerdo con un estudio anterior33. Aplicando una anomalía térmica de +2 °C durante 10 días, observamos graves perturbaciones en la fotosíntesis y la calcificación del coral, mientras que la simulación experimental de las condiciones de OA esperadas para 2100 [escenario-B142 o SSP2-4.543] provocó cambios moderados en el rendimiento del coral. En consecuencia, el calentamiento global representa una amenaza más importante para la calcificación de los corales que la acidificación de los océanos, en particular considerando que los impactos adversos del estrés por calor ocurren mucho antes de que se desarrollara el 'fenotipo de coral blanqueado', de acuerdo con la definición de blanqueamiento de coral propuesta recientemente13, 14 La interacción de la OA con el estrés por calor fue, comparativamente, un factor menor en nuestro análisis, en desacuerdo con las conclusiones previas35. Los efectos positivos de OA en Fv/Fm que actúan para amortiguar la reducción causada por el estrés por calor se han documentado anteriormente en corales44 y corallimorfos45. Observamos este efecto beneficioso solo para P. strigosa, pero tal amortiguación de la reducción de Fv/Fm no se reflejó en las tasas fotosintéticas.

El amplio repertorio de características de los corales analizados permitió una amplia descripción de la respuesta fisiológica de las cuatro especies investigadas. Además, el uso en nuestro análisis de niveles moderados de luz y corales ya aclimatados in situ al máximo local de verano de 30 °C fueron condiciones fundamentales para minimizar la interferencia de otros factores de estrés o ajustes fisiológicos. La baja variación Fv/Fm medida para los corales de control confirma la adecuada aclimatación de todas las especies a las condiciones del tanque experimental. Por el contrario, la rápida acumulación de fotodaño durante el estrés por calor, un indicador confiable del estrés por luz, destaca su papel central en la respuesta al estrés por calor de estas simbiosis. Estos resultados concuerdan con hallazgos previos para corales5,9,10,11,12 y algas coralinas22. Sin embargo, la magnitud de las disminuciones de Fv/Fm no reflejó el impacto real en la fotosíntesis de los corales ni la magnitud de las pérdidas de pigmentos o simbiontes. Por ejemplo, se encontró un cese completo de la fotosíntesis en un estado intermedio de acumulación de fotodaño, según lo evaluado por Fv/Fm para P. strigosa, y en las pérdidas de simbiontes más bajas para M. cavernosa. Por el contrario, O. annularis todavía mantuvo cierta actividad fotosintética a pesar de la gran acumulación de fotodaño y el hecho de que esta especie exhibió las mayores reducciones en la pigmentación del coral y los simbiontes. Estos hallazgos cuestionan la idoneidad de la pigmentación del coral como indicador del blanqueamiento del coral y Fv/Fm como medida única del impacto en la fotosíntesis, dos parámetros comúnmente utilizados para identificar el fenotipo del coral blanqueado y para cuantificar los impactos del estrés en los corales. Asimismo, subraya la necesidad de un mejor proxy para la descripción de la condición disfuncional de la asociación simbiótica.

Se observaron impactos sustanciales similares del estrés por calor en la fotosíntesis y la calcificación de los corales en las cuatro especies, a pesar de la posible variabilidad genética de los tipos de simbiontes dominantes46,47. Dos especies, O. annularis y M. cavernosa, fueron más sensibles al estrés por luz, mientras que O. faveolata fue más tolerante al estrés por calor. Por lo tanto, nuestro estudio confirma la estrecha dependencia del impacto del estrés por calor en los niveles predominantes de radiación solar5,48,49,50, y destaca la relevancia de la capacidad del simbionte en el hospital para hacer frente al estrés por luz para explicar la susceptibilidad de los corales al calor. -estrés51,52. Curiosamente, los efectos beneficiosos de los días nublados en la recuperación del coral solo se midieron para O. annularis (Fig. 1e). En esta especie, los simbiontes de las muestras "estresadas por el calor" aún podían liberar algunos fotosintatos y oxígeno al huésped, lo que puede explicar por qué la capacidad de recuperación aún se mantuvo en esta especie y estuvo ausente en las especies que ya lo habían hecho. desarrolló el fenotipo 'blanqueado'14. Nuestros resultados no respaldan la conclusión de que el nivel de estrés lumínico "percibido" por las algas en el hospital regula la susceptibilidad de la calcificación del coral a condiciones acidificadas41 o que la OA puede inducir el blanqueamiento del coral23. Sin embargo, apoyan la importancia de discernir entre los fenotipos coralinos disfuncionales ("blanqueados") y los "estresados", como se propuso anteriormente5,12,14.

Se han documentado efectos positivos y negativos del OA sobre la calcificación, la fotosíntesis y el contenido de simbiontes y pigmentos del coral, según nuestra revisión de la literatura, así como la ausencia de cualquier impacto29,53,54,55,56 o incluso efectos sinérgicos positivos de la interacción con estrés por calor23,33 (Tabla 1, SI-Tabla S1). Esta revisión incluye análisis sobre especies tropicales y templadas (58 y 8 estudios, respectivamente). Fv/Fm y la fotosíntesis de los corales generalmente no se ven afectados30, a pesar de algunos informes de aumentos menores debido a OA. Es posible que algunos de estos hallazgos no reflejen el efecto directo de OA en la fotosíntesis, ya que la mayoría de los estudios informan tasas fotosintéticas netas, que no pueden diferenciar entre los impactos de la respiración y la fotosíntesis. La mayoría de esta investigación se centra en la calcificación de los corales (54 estudios), y solo 30 estudios (incluidas las anémonas) documentan cambios en la fotosíntesis, mientras que solo 13 caracterizan cambios en el contenido de simbiontes y pigmentos. En nuestra revisión, solo 19 estudios midieron los efectos de OA tanto en la calcificación como en la fotosíntesis del coral, y aún menos, 5 estudios, consideraron la evaluación del efecto de OA en el contenido de simbiontes y pigmentos. Por lo tanto, esta evaluación de la literatura revela la caracterización fisiológica aún incompleta de la respuesta del coral a la OA. Asimismo, nuestro análisis experimental indica que la atención insuficiente a la respiración del coral y la dependencia metabólica de la calcificación del coral en la fotosíntesis y la respiración también ha afectado la comprensión de esta respuesta. La biomineralización del coral, además del carbono inorgánico, requiere oxígeno y la energía suministrada tanto por la fotosíntesis de las algas como por la respiración del huésped36,37. Observamos aumentos en la respiración del coral, aunque no significativos, con un suministro mejorado de DIC (carbón inorgánico disuelto, tratamiento OA), una observación consistente con hallazgos previos y con un análisis transcriptómico57. Además, el estrés por calor causó reducciones severas en la relación fotosíntesis-respiración (P/R) de todas las especies, lo que puede haber llevado a una escasez de energía diferencial (síntesis de ATP) y reducciones en el suministro de oxígeno para apoyar la calcificación del coral36,37. Por lo tanto, la atención a la variación en la respiración del coral y a la dependencia metabólica de la calcificación del coral en la fotosíntesis y las tasas de respiración es clave para desentrañar esta respuesta bajo estrés. De hecho, la respiración del coral no solo es una fuente importante de energía metabólica (ATP) y carbono respiratorio para mantener la calcificación del coral, sino también una fuente de especies reactivas de oxígeno, ROS58. Además, el control de los balances redox celulares y la síntesis de ATP se basa en las mitocondrias59.

Se ha postulado que un aumento en el suministro de DIC en condiciones ácidas puede favorecer la calcificación y la fotosíntesis del coral. Se ha informado evidencia tanto en apoyo de la limitación DIC de la fotosíntesis de coral57,60,61 como sin limitación62,63. El hallazgo de una gran variabilidad específica de especies ha llevado a la interpretación de que la DIC puede tener un control no regulado ambientalmente o la aparición de una limitación de DIC "intencional" por parte del huésped. Nuestro estudio no puede proporcionar ninguna información sobre los mecanismos biológicos, pero ciertamente descubre un componente sustancial específico de la especie y/o relacionado con la condición/fenotipo del coral, de la respuesta del coral a la OA. Podríamos identificar en este estudio dos tipos de respuestas. Uno, representado por O. annularis y M. cavernosa y que también incluía una muestra de O. faveolata, se caracterizó por ligeras mejoras en la calcificación y ningún impacto en la fotosíntesis a pesar de pequeñas reducciones en el contenido de simbiontes y pigmentos. El otro, representado por P. strigosa y dos muestras de O. faveolata, se caracterizó por aumentos en la densidad de simbiontes y la fotosíntesis, con efectos adversos menores sobre la calcificación después de 10 días experimentales. Los procesos biológicos, como la regulación a la baja de los mecanismos de concentración de carbono energéticamente costosos y/o la reasignación de esta energía en diferentes 'rutas metabólicas', como la calcificación o la fotosíntesis, podrían explicar esta variabilidad. En apoyo de esta interpretación, un análisis transcriptómico reciente64 ha documentado la regulación a la baja de los genes implicados en la adquisición de carbono por parte de los simbiontes en condiciones de pCO2 elevadas. El presente análisis comparativo no puede explicar la respuesta 'variable' del coral a OA observada, pero permitió resaltar importantes lagunas en el conocimiento de la regulación de estas simbiosis que aún deben dilucidarse para comprenderlo. Esta variabilidad puede tener un componente específico de especie, además de estar regulada por la condición fisiológica del holobionte (es decir, el fenotipo), como se observó para O. faveolata.

Se ha argumentado que solo los metanálisis pueden contribuir a las proyecciones globales de los impactos del cambio climático en los arrecifes de coral a fines del siglo XXI65, ya que los análisis experimentales no pueden reproducir la complejidad de las interacciones que ocurren en la naturaleza. Sin embargo, las proyecciones globales que utilizan metanálisis han concluido que la OA causará impactos adicionales significativos bajo la intensificación de las olas de calor marinas35; o que las grandes disminuciones previstas en la producción neta de carbonato de los arrecifes de coral no son impactos directos en las tasas de calcificación o bioerosión de los organismos, sino una reducción en la cobertura de coral66. Nuestro estudio no respalda estas conclusiones y muestra un efecto menor de OA en la calcificación de coral. Los estudios sobre la disolución de carbonato también han documentado que la OA afectará a los arrecifes de coral a través de un aumento en la disolución neta de sedimentos67,68,69. Dado que la capacidad de predecir el futuro de los arrecifes de coral depende de una correcta identificación de los principales objetivos y/o procesos impactados por los estresores del cambio climático, no se pueden descuidar los análisis experimentales, ya que son esenciales para aislar y así dilucidar tanto los impactos individuales como los posibles interacciones de los factores ambientales en el rendimiento del organismo. No obstante, el éxito de los estudios experimentales depende del nivel de conocimiento del sistema bajo análisis. Por lo tanto, una mejor comprensión de la totalidad de los procesos fisiológicos y celulares provocados o comprometidos bajo estrés es fundamental para mejorar nuestra capacidad de predecir el impacto del cambio climático en los principales constructores de arrecifes.

En resumen, nuestro estudio respalda que el calentamiento global representa una amenaza más importante para el crecimiento de los corales y la acumulación de arrecifes que la acidificación de los océanos. El estrés por calor afecta directamente el rendimiento del coral a través de la exacerbación hospitalaria del estrés por luz en los simbiontes, mientras que la acidificación del océano induce efectos moderados en el metabolismo del coral, algunos de ellos incluso positivos. El impacto del estrés por calor en la calcificación de los corales se basa principalmente en la dependencia del proceso de biomineralización de los productos fotosintéticos de las algas, un proceso conocido tradicionalmente como "calcificación potenciada por la luz"60,70. Sin embargo, la respiración de los corales también juega un papel importante como otra fuente de carbono y energía metabólica para la calcificación de los corales que debe entenderse. Aquí planteamos la hipótesis de que dos vías contrastantes en la asignación de carbono del holobionte y en la flexibilidad de la regulación del enlace metabólico entre la fotosíntesis de las algas y la calcificación del huésped pueden contribuir a explicar la gran variabilidad de los efectos moderados inducidos por la acidificación del océano en la fisiología del coral. Un mejor conocimiento de esta regulación es fundamental para dilucidar el impacto del cambio climático sobre los corales simbióticos, y también puede permitir explicar por qué una especie robusta al estrés por calor como Orbicella faveolata, también presenta uno de los mayores impactos adversos del calentamiento global sobre calcificación.

Se recolectaron fragmentos de tres colonias de Pseudodiploria strigosa, Montastraea cavernosa, Orbicella annularis y O. faveolata a una profundidad de 4–5 m en el arrecife trasero de Puerto Morelos, México (20°54′19.80″N, 86°50 ′6.20″O). Los fragmentos de coral fueron trasladados al sistema de mesocosmos de la UNAM y ubicados en tanques al aire libre con agua de mar corriente de la laguna. Los organismos se mantuvieron bajo la radiación solar natural atenuada al 47 % de la radiación superficial (Es) utilizando una pantalla neutra, que correspondía a la intensidad de la luz en la profundidad de muestreo. Un día después del muestreo, los corales se cortaron en trozos más pequeños de aproximadamente el mismo tamaño (2 cm2). Se permitió que los organismos experimentales se recuperaran durante dos días antes de pegarlos en placas de PVC. Para la recuperación total, se fijaron pepitas de coral en mesas, que se colocaron en la laguna a 4 m de profundidad. Las protuberancias utilizadas en este experimento se mantuvieron en la laguna arrecifal de Puerto Morelos durante 1 año.

Seguimos un protocolo similar aplicado en Vásquez-Elizondo y Enríquez22, en las instalaciones del mesocosmo de la UNAM en Puerto Morelos (ver más abajo). La variación natural de la radiación solar durante el experimento presentó un promedio de exposición a la luz diurna de 14,1 ± 1,14 mol quanta m−2 d−1. Esta variabilidad simuló las condiciones de luz natural a las que los organismos fueron preaclimatados y recuperados “in situ” en la laguna arrecifal de Puerto Morelos luego de su manipulación. Desde el día 6 hasta el día 10 del experimento, medimos una reducción del 60 % en la exposición a la luz debido a una capa de nubes muy densa (Fig. 1a). La temperatura en los tanques de control (CT) fue de 29.93 ± 0.19 °C y correspondió a la media máxima local en verano en agosto5, y la temperatura de aclimatación de los organismos experimentales “in situ”. El tratamiento de alta temperatura (HT; promedio de 31,93 ± 0,25 °C)22, representó +2 °C por encima del máximo local de verano.

La química del agua de mar en los tanques experimentales mostró valores de estado de saturación de aragonito (Ωarag) ~40 % más bajos (Ωarag = 2,29–2,44) en el tratamiento OA (OA; pH = 7,9) que en el control ambiental-pH (COA; pH = 8,1; Ωarag = 3,53–4,18; SI-Tabla-S7). La concentración de HCO3− aumentó de ~1653 mol kg−1 a pH = 8,1 a 1943 mol kg−1 a pH = 7,9, y las concentraciones de CO2 aumentaron de ~387 a 887 µatm. Por el contrario, la concentración promedio de CO32− disminuyó de 217 a 253 µmol kg−1 en el tratamiento de control/ambiente a 140–148 µmol kg−1 en el tratamiento OA, pH = 7,9 (SI-Table-S7). La alcalinidad total no se vio afectada por la reducción del pH del agua de mar, permaneciendo dentro del rango de 2277–2320 (µmol kg−1).

Para probar los efectos del estrés por calor y la OA, utilizamos un diseño de dos factores completamente ortogonal. Los corales se mantuvieron en una capa freática con un sistema de flujo continuo de agua de mar. Los tanques experimentales de 30 L recibieron agua de mar constante de cuatro tanques colectores de 1000 L, que tenían acceso directo al flujo de agua de mar de la laguna del arrecife. La tasa de flujo promedio en los tanques experimentales fue de 0.33 L s−1 con una tasa de rotación de alrededor de 90 s. Los corales se expusieron a condiciones experimentales en 8 tanques (n = 2 tratamientos-1, 2 especies de nubbins de coral-1 tanque-1) durante 10 días de agosto a septiembre de 2013. Los tratamientos de temperatura se establecieron en función del máximo local de verano del arrecife. laguna de Puerto Morelos (30 °C)5 alcanzada en agosto (temperatura ambiente control—CT), y una anomalía térmica de +2 °C por encima de este promedio de verano (32 °C) consideró el tratamiento de estrés por calor (HT). La temperatura del agua se reguló de forma independiente utilizando calentadores de inmersión de titanio (Process Technology, Ohio, EE. UU.) en los reservorios principales, que suministraron agua de mar a los tanques experimentales. Para los tratamientos OA, se utilizó como condición de control el pH actual del agua de mar en la laguna (pH 8.1) (pH ambiental – COA) y los cambios esperados para 2100 bajo el escenario de emisión de carbono B142 o SSP2-4.543, con unidades de pH en la escala de la Oficina Nacional de Normas (NBS) de pH = 7,9, se utilizaron para determinar el tratamiento OA (OA). El sistema de carbonato de agua de mar de los tratamientos OA se ajustó automáticamente burbujeando con CO2 mediante válvulas electrónicas (Sierra Instruments, INC, Smart-Track 2) hasta alcanzar el pH deseado. Se bombeó continuamente agua bien mezclada desde el reservorio principal a los tanques experimentales correspondientes. La temperatura del agua y el pH se monitorearon continuamente usando un electrodo de pH (resolución de 0,01 unidades de pH; Thermo Scientific, Inc., EE. UU.) y sondas hechas a medida basadas en termopares (tipo J; resolución de 0,1 °C; TEI-Ingeniería , México), respectivamente, ambos conectados a un sistema basado en computadora equipado con una tarjeta de adquisición de datos inalámbrica (National Instruments, Texas, EE. UU.). A lo largo del experimento, utilizamos radiación solar natural y pantalla neutral para mantener las condiciones previas a la aclimatación (47% Es). La variación en la radiación solar se monitoreó usando un sensor cuántico LI-192 con corrección de coseno (LI-COR, Lincoln, EE. UU.) conectado a un registrador de datos (LI-COR LI-1400, Lincoln, EE. UU.) y registrado en intervalos de 5 min. en el muelle de la UASA. Debido al tiempo requerido para realizar las determinaciones fisiológicas de cuatro especies, cada tratamiento se inició con un retraso de un día de manera progresiva. Esto permitió terminar todas las determinaciones fisiológicas de un tratamiento en un día, manteniendo la misma duración de cada tratamiento para todos los organismos. El experimento se inició con el tratamiento de control (CT-COA), seguido del tratamiento CT-OA el día 1, el HT-COA el día 2 y, por último, el HT-OA el día 3.

A lo largo del experimento, la química del carbono del agua de mar en los embalses se controló cada dos días al mediodía solar (~1 pm). Se usaron valores de pHNBS, salinidad, temperatura y alcalinidad total (AT, µmol kg−1) para calcular los componentes del sistema de carbonato en agua de mar (pCO2, CO32−, HCO3−, concentraciones de DIC y Ωarag) usando el software CO2SYS en Microsoft Excel71. La validación de los valores de AT se realizó utilizando material de referencia certificado del laboratorio de Andrew Dickson (Scripps Institution of Oceanography, EE. UU.).

Se registró la variación diaria en la eficiencia fotoquímica máxima de PSII (Fv/Fm) de Symbiodininaceae en hospite para cada pepita de coral al anochecer (7:30 pm–8 pm) utilizando un fluorómetro DIVING PAM (Walz GmbH, Effeltrich, Alemania), siguiendo el mismo protocolo utilizado en Scheufen et al.5. La variación en Fv/Fm describe la magnitud del impacto diurno del estrés por luz en el PSII. Las reducciones en Fv/Fm con respecto al día anterior implican acumulación de fotodaño, mientras que los aumentos implican recuperación de PSII. Por lo tanto, Fv/Fm se utilizó para evaluar la acumulación de fotoinactivación de PSII en las algas simbióticas, en hospicio, debido al fotodaño.

Las determinaciones de evolución de oxígeno se realizaron el día 0 y después de 10 días de exposición a las condiciones experimentales (n = 4 repeticiones por tratamiento). Los corales se colocaron en cámaras de laboratorio de acrílico transparente, con camisa de agua y equipadas con electrodos de O2 tipo Clark (Hansatech, Reino Unido). Las cámaras se llenaron con agua de mar filtrada de los tratamientos correspondientes. El movimiento del agua dentro de cada cámara fue proporcionado por barras de agitación magnéticas. La temperatura dentro de las cámaras se mantuvo constante durante las determinaciones fisiológicas en el tratamiento experimental correspondiente utilizando un baño circulante con sistema de temperatura controlada (RTE-100/RTE 101LP; Neslab Instruments Inc., Portsmounth, NH, EE. UU.). La luz fue proporcionada por lámparas halógenas colocadas sobre las cámaras a una distancia particular para lograr una iluminación de 500 µmol quanta−2 m−2. Esta irradiación permitió la determinación de la tasa fotosintética máxima, Pmax. Los niveles de irradiancia se midieron utilizando el sensor de luz de un DIVING PAM (Walz GmbH, Effeltrich, Alemania) previamente calibrado contra un sensor cuántico LI-193 con corrección de coseno (LI-COR, Lincoln, EE. UU.). Los electrodos de O2 se calibraron utilizando agua de mar saturada con aire (100 %) y con burbujas de nitrógeno (0 %) a la temperatura y el pH correspondientes. La tensión de oxígeno dentro de las cámaras se mantuvo entre 20 y 80%. Las tasas de fotosíntesis y respiración se midieron continuamente. Como las tasas de respiración de los corales se determinaron inmediatamente después de que los organismos se expusieran a Pmax, llamamos a este descriptor respiración mejorada por la luz (RL). Este parámetro es un mejor descriptor de la respiración del coral, ya que la disponibilidad de oxígeno y/o sustrato no limita la actividad mitocondrial36. Los datos fueron capturados con una computadora equipada con un convertidor A/D. Las tasas de evolución/consumo dentro de la cámara se determinaron a partir de las pendientes después de transformar los valores electrónicos en concentraciones de O2 y corregir la deriva del electrodo [para más detalles ver Cayabyab y Enríquez72; Scheufen et al.5]. La fotosíntesis bruta (Pmax) se calculó sumando la respiración mejorada con luz a las tasas fotosintéticas netas (NPmax). Las proporciones de coral P:R también se determinaron utilizando los valores de Pmax y RL.

Las tasas de calcificación se midieron utilizando el principio de anomalía de alcalinidad basado en la relación de dos equivalentes de alcalinidad total por cada mol de carbonato de calcio precipitado (CaCO3)73. Los organismos experimentales (n = 4 repeticiones por tratamiento) se incubaron durante 1 hora en agua de mar filtrada a 0,45 µm a la temperatura y el pH experimentales correspondientes. Utilizamos lámparas halógenas para las incubaciones a fin de proporcionar un nivel de irradiación saturante de 500 µmol fotones m−2 s−1. La temperatura se mantuvo constante en las cámaras de incubación utilizando un baño de agua circulante con un sistema de control de temperatura (RTE-100/RTE101LP; Neslab Instruments Inc., Portsmouth, NH, EE. UU.). Las barras de agitación magnéticas permitieron suficiente movimiento del agua durante las incubaciones. Las mediciones de alcalinidad se realizaron inmediatamente después del final de la incubación usando un procedimiento espectrofotométrico modificado como lo describen Yao y Byrne74 y Colombo-Pallotta et al.36. Brevemente, la microtitulación de cada muestra (n = 3–5) con HCL 0,3 N se realizó a un caudal de 8 µl min−1 utilizando una jeringa de vidrio hermética a los gases (Hamilton Company, Reno, EE. UU.) acoplada a una bomba de jeringa (Kd Scientific Inc., Holliston, EE. UU.) en una cubeta de 1 cm de longitud. Después de burbujear suavemente la muestra con N2 durante al menos 5 minutos, se añadió verde de bromocresol (BCG; Sigma-Aldrich, Steinheim, Alemania) y se monitorearon los cambios en la absorbancia de luz a 444, 616 y 750 nm con un espectrofotómetro Ocean Optics USB4000 ( Ocean Optics, Dunedin, EE. UU.) y utilizando una fuente de luz de xenón (PX2; Ocean Optics, Dunedin, EE. UU.). Al final de la titulación, se registró la temperatura de cada muestra con un termómetro digital de alta resolución (±0,1 °C).

Para las determinaciones de reflectancia (R), los corales se sumergieron en agua de mar en un recipiente negro y se iluminaron con luz difusa reflejada desde una esfera integradora semiesférica colocada sobre el organismo siguiendo una descripción previa13,75. La iluminación fue proporcionada por un anillo LED blanco colocado alrededor del coral, lámparas halógenas y LED azules y violetas para enriquecer la calidad espectral de este sistema. La luz reflejada de la superficie del coral se recolectó utilizando una guía de ondas de fibra óptica colocada a 45° con respecto a la superficie del coral ya una distancia de 1 cm. Los espectros de reflectancia entre 400 y 750 nm se determinaron diariamente para cada organismo experimental durante la noche (después de las mediciones de Fv/Fm) utilizando un espectrómetro en miniatura controlado por el software del fabricante (USB2000+ y Spectrasuite, Ocean Optics, EE. UU.). La absorbancia del coral (A) se calculó de la siguiente manera: A = 1 – Reflectancia (R), según Enríquez et al.49 y Scheufen et al.13, ya que se puede despreciar la transmisión de luz a través del esqueleto del coral75. Después de completar las mediciones de reflectancia, las muestras se congelaron y almacenaron a -70 °C hasta los análisis posteriores de densidad de pigmentos y simbiontes.

Para la determinación del contenido de pigmento coralino y la densidad celular, los tejidos coralinos se extrajeron del esqueleto mediante aerógrafo en agua de mar filtrada (FSW) de 0,45 µm. La suspensión de tejido se homogeneizó usando un homogeneizador Ultra-Turrax® T10 Basic (IKA®, Staufen, Alemania) y el homogeneizado se centrifugó a 2000 rpm durante 10 min. El contenido de proteína tisular se determinó espectrofotométricamente en el sobrenadante en función de la absorbancia diferencial entre 235 y 280 nm76. El sedimento de algas restante se resuspendió en FSW y se tomaron tres submuestras para el análisis de la concentración de pigmentos fotosintéticos. La extracción de pigmentos de Symbiodininaceae se realizó utilizando acetona:dimetilsulfóxido (20:1 v/v)77 y la concentración de pigmentos se determinó espectroscópicamente utilizando las ecuaciones de Jeffrey y Humphrey78. Además, se fijaron alícuotas con solución de yodo de Lugol para los recuentos de células simbiontes, que se realizaron utilizando un hematocitómetro de Neubauer mejorado (n = 8 recuentos repetidos).

Se utilizaron análisis de varianza bidireccional (ANOVA) y pruebas post hoc de Tukey HSD para determinar los efectos significativos de cada tratamiento experimental (temperatura elevada, pH bajo y su efecto combinado) sobre la fisiología y la pigmentación del coral y para identificar diferencias significativas entre los tratamientos, respectivamente. . Se utilizó la prueba t de Welch para evaluar la diferencia en Fv/Fm entre días sucesivos. Los supuestos de normalidad y homogeneidad de las varianzas se probaron mediante una prueba de Shapiro-Wilks y una prueba de Levene, respectivamente. De ser necesario, los datos fueron sometidos a transformaciones para obtener distribuciones normales y varianzas homogéneas. Todos los datos se analizaron en SPSS Statistics 20.0 (IBM Inc., EE. UU.).

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos están disponibles en el texto principal, en los materiales complementarios y en el documento Datos complementarios 1.

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Descargar referencias

Agradecemos a todos los miembros del laboratorio de fotobiología de la UASA-UNAM, en particular a Román M. Vásquez-Elizondo, por su ayuda durante el trabajo experimental y las fructíferas discusiones. También se reconoce a la Unión Europea por el apoyo de la subvención 244161, EU-PFP7 a SE y RI-P.; así como al CONACYT de México por la concesión 129880 a la SE (Conv-CB-2009). Finalmente, también agradecemos a la DGAPA-UNAM por el apoyo financiero de una beca posdoctoral a WEK y por el apoyo de un período sabático en PSU a SE con una beca PASPA durante la redacción final del manuscrito.

Roberto Iglesias-Prieto

Dirección actual: Departamento de Biología, Universidad Estatal de Pensilvania, University Park, PA, 16802, EE. UU.

Laboratory of Photobiology, Unidad Académica de Sistemas Arrecifales (Puerto Morelos), Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Quintana Roo, Cancún, Mexico

Wiebke E. Krämer, Robert Churches-Prieto y Susan Enríquez

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Conceptualización: SE y RI-P. (investigación diseñada). Investigación: WEK (realizó el experimento). Análisis: WEK y SE Supervisión: SE Redacción—borrador original: WEK y SE Redacción—revisión y edición: WEK y SE

Correspondencia a Susana Enríquez.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Sylvain Agostini y a los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales de manejo: Linn Hoffman y Luke R. Grinham. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Reimpresiones y permisos

Krämer, WE, Iglesias-Prieto, R. & Enríquez, S. Evaluación de la comprensión actual del impacto del cambio climático en la fisiología de los corales después de tres décadas de investigación experimental. Comun Biol 5, 1418 (2022). https://doi.org/10.1038/s42003-022-04353-1

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Recibido: 23 febrero 2022

Aceptado: 08 diciembre 2022

Publicado: 26 diciembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-022-04353-1

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